Первое упоминание о храме, который приписывался к Никольскому монастырю, значится в Духовной грамоте Ивана Калиты, составленной перед его отъездом в Орду в 1339 году.
В XV веке монастырь был приписан к Вознесенскому Предтечеву монастырю, что говорит о небольших размерах его прихода.

В 1660 году земли, на которых располагался монастырь, переходят во владение окольничему Федору Михайловичу Ртищеву. При новом владельце церковь Святителя Николая была обращена в приходскую, а сама обитель со всеми службами стала обрастать посадскими домами и превратилась в село Никольское.

Внук Федора Михайловича — Василий в 1709-1710 годах возводит каменную церковь с двумя приделами в честь Сошествия Святого Духа на апостолов, освященную через год.
Строительство этой церкви было связано с важным событием русской истории — победой в крупнейшем сражении Северной войны между русскими войсками под командованием Петра I и шведской армией Карла XII. Битва состоялась 27 июня 1709 года.


Архитектура этого памятника близка и к западноевропейскому барокко и к русскому классицизму. Плоские оштукатуренные фасады храма практически лишены декора, хотя первоначально, храм был не оштукатурен — из красного кирпича с белокаменной отделкой.
Здание очень украшает торжественная лестница Победителей или лестница Святого Духа.

В память о монастыре, основанным Нилом в XIV веке и деревянном храме Св.Николая,
в подклете нового храма был образован престол в честь святителя Николая Чудотворца.


Во время наполеоновского нашествия храм был осквернён, в нём стояла конница Мюрата, поэтому декабре 1813 года храм был освящен повторно.

Высокая шатровая колокольня выстроена в конце XIX века усилиями хозяина усадьбы Старо-Никольское И.П. Мусина-Пушкина с приделом в честь великомученицы Иулиании.


В 1926 году храм закрыли. В 1930 году настоятель храма священник Александр Воздвиженский был осужден на 5 лет лагерей. Храмовое здание эксплуатировалось как котельная, столовая, овощехранилище. Колокольня стала водонапорной башней.
Вернувшийся из ссылки священник Воздвиженский был опять арестован и расстрелян на Бутовском полигоне 30 августа 1937 года.


Храм в руинах был возвращен РПЦ в 1991 году, богослужения возобновлены через год в
расчищенном уголочке храма. Остальная часть здания постепенно восстанавливалась.
К 1997 году была установлена медная кровля, воздвигнут крест, закончена реставрация.

В 2000-е годы были воссозданы три иконостаса. Роспись храма завершена в 2010 году.

В настоящее время храм полностью восстановлен и окружающая его территория приведена в порядок.

Прекрасно облагородили заброшенный овраг, сделали красивый мостик и цветущий сквер.

Дорога от храма ведёт к бывшей усадьбе Мусина-Пушкина, но об этом в другой заметке.