История Петропавловского храма, как это ни покажется странным, связана с эпидемией холеры, свирепствовавшей в Коломне и других городах Московской губернии. По указу императрицы Екатерины II с 1771 г. были запрещены все захоронения возле приходских церквей в черте города. Отныне полагалось хоронить умерших за городской заставой. В 1775 г. у Рязанской заставы было открыто Петропавловское кладбище.

Тщанием коломенского купечества в 1779 г. здесь построили каменную церковь во имя святых первоверховных апостолов Петра и Павла. Это было здание в стиле барокко, с двусветным четвериком на белокаменном цоколе. Четверик украшен рустом, пилястрами, нарядными наличниками и карнизом, над которым возвышается купол с круглыми окнами и световым барабаном, увенчанным единственной главкой. В 1833 г. к храму пристроили небольшую теплую трапезную с приделом во имя святого апостола Андрея Первозванного. С середины XVIII в. рядом с храмом находилась каменная богадельня для воинов-ветеранов. Церкви также принадлежал двухэтажный каменный дом, стоявший на кладбище. Вверху находилось помещение для церковного сторожа, внизу — для могильщиков.

В 1970-е годы было снесено ещё несколько архитектурных памятников кладбищенского комплекса: двухэтажный дом причта и богадельня XVIII в., а также одна из трёх часовен ограды.
До 1997 г. в храме располагался спортивный зал, а в 1977 году в нем открыли музей боевой славы.
В начале 1990-х годов был восстановлен нарядный световой барабан с луковичной главкой.
В 1996 году с северной стороны храма, на месте погребения отца и родственников митрополита Филарета (Дроздова), установлен памятный крест.
Православная община храма Петра и Павла зарегистрирована в 1997 году. Периодически совершаются панихиды на территории бывшего Петропавловского кладбища (позже — Мемориальный парк). В 2003 году общине были переданы две уцелевшие часовни — во имя преподобного Сергия Радонежского и святителя Николая Чудотворца. В 2006 г. часовня святителя и чудотворца Николая, находящаяся в ограде бывшего кладбища, была восстановлена и теперь ежедневно открыта для верующих.