Музей Академии художеств — одно из старейших художественных собраний Санкт-Петербурга и первый в России публичный музей. Возникший почти одновременно с самой Академией, основанной И.И. Шуваловым в 1757 году в царствование императрицы Елизаветы Петровны, он с самого начала имел целью воспитание будущих художников на совершенных образцах искусства. Годом основания музея считается 1758 г. Основой собрания стала коллекция Шувалова, в которую входило более ста картин и рисунков европейских мастеров.
Гордостью собрания являются живописные работы А. Челести, Л. Джордано, Р.Я. ван Бломендаля, А. Карраччи, Гверчино, Г. Ладзарини, А.Р. Менгса, А. Хондиуса, А. Кауфман, Д. Сегерса, Ф. Казановы, П.Ф. Мола, К.Э. Бирмана. Рисунки Ж.-Б. Греза, Ш.Ж. Натуара, Ш. Лебрена, Ж. Жувене, Х.В.Э. Дитриха, А.Р. Менгса, К. Греба, П. Бодри, Д. Босси.
В музее регулярно устраиваются и временные выставки.Временные выставки, организуемые НИМ РАХ, ориентированы, прежде всего, на реставрацию и изучение своих фондов. Так, из наиболее значимых, можно перечислить: «Русский портрет XVIII-XIX вв. Живопись, графика, скульптура» (1993 г.), «Диалоги изящных искусств: Петербург — Европа. Живопись, графика, скульптура, архитектура» (1994 г.), «Екатерина II и Академия художеств. Живопись, графика, скульптура, архитектура» (1996 г.), «Свободным художествам. 240 лет Академии художеств» (1997 г.), «Императорские дворцы Санкт-Петербурга и пригородов».
В настоящее время фонды музея пополняются как за счет даров художников (и их родственников), так и за счет лучших учебных и дипломных работ выпускников Санкт-петербургского государственного академического института живописи, скульптуры и архитектуры им. И.Е. Репина и Московского института им. В.И. Сурикова (из которого работы поступали в период с 1950-х — 1980-х гг.).